Esporas bacterianas

Existen en la vida microbiana, Géneros bacterianos que presentan ante la adversidad nutricional, la facultad de convertirse mediante un proceso complejo, en estructuras de resistencia, de reposo, llamadas Esporas, proceso natural de algunos microorganismos llamado esporulación, o esporogénesis.
Este proceso de transformarse en espora, permite a las bacterias, esperar ambientes menos hostiles para luego iniciar un camino de retorno a la etapa de célula vegetativa, a través de otro proceso biológico inverso al anterior, llamado germinación.
Las bacterias formadoras de esporas desempeñan un papel importante en el deterioro de los alimentos y en las enfermedades transmitidas por los mismos.
También son un problema en los centros gastronómicos, ya que en procesos como los ofrecidos tipo buffet, los alimentos permanecen por varias horas a temperaturas de riesgo, donde la activación de esporas en los procesos de cocción, podrían llegar a activar y provocar la germinación de microorganismos indeseables, según la carga inicial y el desarrollo exponencial de ciertos microrganismos termófilos. (temperaturas optimas de desarrollo 55ºC).
¿Cuáles microorganismos con la facultad de esporular importan en la industria alimentaria?
Según sean patógenos o deteriorantes, con pérdida de la Inocuidad o de la calidad de un producto, respectivamente, tenemos una gran variedad de bacterias, bacilos Gram positivos aerobios, mesófilos y termófilos, así como anaerobios, mesófilos y termófilos.
Dentro de estos, se destacan de acuerdo a su virulencia, toxigenicidad, origen y tipo de productos afectados, dos Géneros bacterianos , Bacillus cereus y Clostridium perfringens.
(Anderson et al. 1995), ambos representan aproximadamente el 1,3% y el 4,0% de los casos de infecciones bacterianas transmitidas por los alimentos, respectivamente (EFSA 2005).
Otro importante formador de esporas capaz de provocar intoxicaciones alimentarias es Clostridium botulinum (Carter & Peck 2015).
Las industrias emplean activamente estrategias para garantizar la inactivación adecuada de las esporas y controlar su crecimiento.
Los formadores de esporas tienen la extraordinaria capacidad de entrar en la esporulación como estrategia adaptativa para
sobrevivir a las condiciones encontradas en su hábitat natural, por ejemplo, en el suelo,
en ambientes acuáticos o en el intestino de insectos y animales (Carlin 2011, Hendricks 2011, Markland et al. 2013, Nicholson 2002)
Las esporas son resistentes a condiciones de estrés ambiental.
Este complejo proceso regulador, genético, transforma la célula bacteriana en una célula inactiva, la endospora (Al-Hinai et al. 2015, Eijlander et al. 2014, Higgins & Dworkin 2012, Hilbert & Piggot 2004, Talukdar et al. 2015), estado en el que puede residir por períodos de tiempo indefinidos de forma latente.
Resistencia de las esporas Las esporas son resistentes a condiciones de estrés ambiental, incluido el calor, la salinidad, la acidez, la radiación, el agotamiento de oxígeno y/o agua, y la baja disponibilidad de nutrientes (Mc Kenney et al. 2013, Nicholson y cols. 2000, Setlow 2006).
Dada la robustez de las esporas, generalmente son bastante resistentes al procesamiento y tratamientos de conservación utilizados en la fabricación de alimentos (Checinska et al. 2015, Stecchini et al. 2013).
Sus propiedades de resistencia son la base de su presencia ubicua en el medio ambiente y, como consecuencia, es inevitable que las esporas lleguen desde el medio ambiente a la cadena de producción alimentaria a través de diversas fuentes.
Si los procesos térmicos esporicidas o los insumos contienen altas cargas de esporas, puede activarse el proceso de germinación, donde las esporas pueden volver a su forma celular vegetativa y una vez más comienzan la división celular exponencial, con el consiguiente deterioro sensorial del producto en el que se encuentran, altas concentraciones
por gramo o mililitro con el potencial riesgo que puedan ser bacterias patógenas y/o formación de toxinas
Las enfermedades transmitidas por los alimentos pueden ocurrir mediante dos mecanismos:
1- tras la ingesta de alimentos que contienen esporas de especies patógenas que pueden germinar y crecer en el intestino
(C. perfringens)
2- tras la ingesta de alimentos en los que las esporas germinaron y desarrollaron en grandes cantidades en el producto consumido. ( toxina emética de Bacillus cereus )
Existen, esporas de bacterias no patógenas, que también plantean grandes desafíos a la industria alimentaria con pérdida de calidad de los productos en cuya matriz germinan y desarrollan , siendo responsables de defectos de calidad o deterioro del producto en una variedad de alimentos.
Este deterioro o pérdida de calidad, provoca pérdidas económicas sustanciales en la cadena alimentaria, así como generación de residuos orgánicos (Checinska et al. 2015, Postollec et al. 2012, Stecchini et al. 2013)
Las esporas
Las esporas son estructuras biológicas de reposo (no formas reproductivas).
Una espora es una etapa latente en la que la bacteria puede sobrevivir a pesar de sus condiciones externas desfavorables.
Son una etapa del ciclo de vida de ciertas bacterias, caracterizándose por:

• cambios estructurales, formación de pared rígida, diferenciada respecto de las células vegetativas
• estado metabólico prácticamente detenido (hipometabolia)
• elevada resistencia a los agentes ambientales, físicos y químicos.

Grupos bacterianos formadores de esporas

• Bacilos Gram positivos aerobios: Género Bacillus spp.
• Bacilos Gram positivos anaerobios: Género Clostridium spp.
• Sporosarcina spp.,
• Thermoactinomicetos, Entre otros

Existen otros microrganismos en la microbiota ecológica, llamados bacilos termófilos o hipertermòfilos, con la facultad de convertirse en esporas, siendo éstas de muy alta resistencia térmica.

Bacterias formadoras de esporas: Amigos y Enemigos
Las bacterias formadoras de esporas desempeñan un papel importante no sólo en la seguridad y calidad de los alimentos sino también en la salud humana y animal Clostridium difficile, Clostridium botulinum, Clostridium perfringens, Bacillus cereus y Bacillus anthracis, causan enfermedades en humanos y animales.
Por el contrario, tienen muchas aplicaciones positivas en la industria, como fermentaciones de alimento animal (p. ej., Bacillus subtilis en fermentaciones de soja), como protectores de cultivos (p.ej. acciones sobre Insecticidas Bacillus thuringiensis), mejora del rendimiento de los cultivos debido a la presencia de formadores de esporas en la rizosfera. (Paenibacillus spp. y Bacillus spp.) y fermentaciones industriales (p. ej., algunas especies de Clostridium spp. en la producción de biocombustibles).
Los formadores de esporas también son fuentes ricas en antimicrobianos naturales y enzimas industriales.
Al aplicar esporas ampliamente en el medio ambiente (cultivos, probióticos en alimentos y piensos), se debe tener cuidado de que no se realice una presión de selección contra propiedades indeseables (por ejemplo, alta resistencia al calor, resistencia a los antibióticos, etc) para evitar la posible diseminación de tales rasgos genéticos por recombinación génica en la cadena alimentaria.
Debemos conocer toda la complejidad que rodea la formación de una espora, para conocer su manejo, su control y su actividad respecto a:

• Mecanismos genéticos implicados en la esporogénesis
• Regulación y señales moleculares que determinan cambios en las esporas, como la resistencia, la germinación y el crecimiento.
• Rasgos genéticos que pueden vincularse con rasgos fenotípicos.
• Factores ambientales que influyen en la formación de esporas.
• La maduración de las esporas
• La latencia, germinación, emergencia y crecimiento en la cadena alimentaria de las esporas
• La durabilidad en el medio ambiente

Las Esporas tienen desde el punto de vista de su actividad biológica, dos procesos, uno de Esporulación, que le permite evadir
condiciones adversas, y el otro, totalmente opuesto, que es el de germinación, donde diferentes señales orgánicas o nutricionales, le indican a la espora que debe comenzar el proceso inverso de transformación hasta llegar a su forma vegetativa natural, con todas sus facultades biológicas intactas.

Proceso de Esporulación
Algunas especies de bacilos Gram positivos presentan una serie de estrategias adaptativas cuando se ven sometidas a privación de nutrientes en su medio ambiente:
Esporular, es la facultad o capacidad fisiológica, estructural molecular y metabólica de sobrevivir a través de la generación y transformación en una estructura biológica llamada espora.
En principio, las bacterias intentan alcanzar un medio ambiente más propicio, pero si finalmente la situación de disponibilidad
insuficiente de nutrientes o condiciones de adversidad atmosférica se mantiene, las células se preparan para un largo período de carencia nutricional.
En este caso se embarcan y desencadenan en un proceso de diferenciación celular que conduce a la producción de una estructura especial llamada endospora, que es una forma de reposo, durmiente (criptobiótica, es decir de metabolismo prácticamente detenido), y que es capaz de resistir una amplia gama de agentes agresivos ambientales, físicos y químicos.
La esporulación se puede considerar como un proceso de supervivencia “en última instancia”, la “última carta” que se juegan ciertas bacterias Gram positivas cuando se enfrentan a condiciones severas de carencia de nutrientes o adversidad atmosférica.
La esporulación se puede considerar como un proceso de supervivencia.
Esto lo logran, con un cambio significativo en su estructura molecular y su comportamiento fisiológico y metabólico .
Estructura y composición química de la espora

1- Protoplasto: citoplasma modificado deshidratado
2- Núcleo o Core
3- Membrana citoplasmática (bicapa lipídica carente de fluidez.)
4- Pared de la Espora: formada por Peptidoglicano (futura pared de la célula vegetativa)
5- Corteza o Córtex: Composición, un PG más laxo.
6- Cubiertas- Varias capas formadas por proteínas de tipo queratina, llegando a constituir el 60% del peso de la espora.
Muchos enlaces disulfuro que la hacen muy compacta y estable químicamente.
7- Exosporio: No universal, ej. en B. cereus, estructura membranosa transparente, muy resistente a enzimas proteolíticas.

El proceso de esporulación consta de 7 fases, cada una relacionada entre sí, mediante señales genéticas donde cualquier mutación de estas, las hace abandonar su largo camino a la conversión en espora.
Esta transformación puede llevar entre 7 a 10 hrs a una bacteria para finalmente lograr convertirse en espora.
Fases de la Esporulación:
FASE 0: Previo a la esporulación, célula vegetativa duplica su material genético.
FASE 1: material cromosómico se condensa y forma un filamento axial en el centro, con disposición longitudinal, a su vez, comienza a formarse un septo, asimétrico desde la pared, por acción de enzimas.
FASE 2: Se termina de formar un septo transversal acéntrico, por invaginación de la membrana, conformando dos compartimentos, cada uno con su material genético independiente
A- Compartimento pequeño (pre-espora)
B- compartimento grande (Célula madre)
FASE 3: Independización del protoplasto de la pre-espora de la célula madre.
FASE 4: Se forma casi por completo la Corteza. Comienza síntesis de ácido dipicolínico y acumulación de calcio
FASE 5: Los materiales de la cubierta, sintetizados en fase 2 y 3, comienzan a depositarse por fuera de la membrana esporal externa.
FASE 6: La pre-espora madura hasta espora
FASE 7: Liberación de la espora madura por autólisis de la célula madre

Observación de las esporas
Al microscopio óptico, en fresco (sin teñir), aparecen como cuerpos esféricos, ovoides e incluso en algunas especies, cilíndricos, muy refringentes, libres, o aún incluidos en la célula vegetativa (célula madre).

• Esporangio = célula madre + espora
  El tamaño relativo de la espora, y su situación en el esporangio, son criterios taxonómicos importantes en las bacterias esporulantes. Según su localización en la espora o si deforma el soma bacteriano o no, tenemos:
• Esporas deformantes o esporas no deformantes
• Esporas terminales, subterminales, centrales, laterales

Tinción
No se tiñen por los colorantes normales.
Hay que forzar por calor y/o mordientes (por ejemplo, tras teñir reforzadamente con fuchsina, resisten decoloración por alcohol-ClH).
Otra tinción muy empleada es la reforzada con verde de malaquita.
Las esporas, se clasifican o pueden ser parte de una diferenciación taxonómica preliminar según la localización que tengan en el interior de la célula madre, o según si deforman o no el soma bacteriano.
Según la forma y localización, la visualización microscópica de un esporangio, puede ser presuntivo de diagnóstico taxonómico.
Proceso de Germinación
Las esporas de las especies de Bacillus pueden permanecer latentes por mucho tiempo y son extremadamente resistentes a una gran variedad de condiciones ambientales (Setlow y Johnson, 2007).
La germinación de las esporas se ha relacionado con la presencia de moléculas específicas en el ambiente denominadas germinantes (Foster y Johnstone, 1990; Setlow, 2003).
Los germinantes específicos que desencadenan la germinación de esporas varían entre las especies y son a menudo nutrientes necesarios para el crecimiento y la división celular (Adam, Brunt, Brightwell, Flint, y Peck, 2011).
De tal forma que, en condiciones apropiadas, cuando existe la unión de nutrientes específicos a los receptores de nutrientes germinantes de las esporas, por sus siglas en inglés grs, las esporas pueden iniciar de nuevo un crecimiento activo a través de un proceso llamado germinación, seguido del crecimiento vegetativo (Paidhungat y Setlow, 2000; Paidhungat y Setlow, 2001; Setlow, 2003; Setlow y Johnson, 2007).
La transición de la espora a célula vegetativa implica cuatro fases distintas:
1- Pre activación Antes que la espora esté en condiciones de germinar, se requiere que sus cubiertas se alteren. En la naturaleza sucede por erosión, envejecimiento progresivo Artificialmente, en un laboratorio o en proceso Industrial:
1- tratando las esporas a altas temperaturas, pero inferiores a su inactivación (< 100º C durante unos minutos)
2-Por radiaciones ionizantes
3-Por PH muy bajos
4- Por tratamiento con sustancias químicas.
5-con metanol.

2- Activación:
Etapa aún reversible, desencadenada por un agente químico externo en el medio donde se encuentra, llamado: germinante.
Este agente es variable según las especies:
. Iones inorgánicos. L-alanina (B. subtilis)
. glucosa u otros azúcares (B. cereus)
. Adenina u otras bases nitrogenadas (otros Bacillus spp)
El germinante, detectado por un receptor en la membrana interna de la espora, se activa, adquiere capacidad proteolítica, rompe una pro-enzima unida al PG de la corteza, y comienza a hidrolizarlo.
Posterior a ésta etapa, que es aún reversible , pudiendo retroceder en el camino hacia una fase de célula vegetativa, volviendo a su estado de dormancia, latencia, si no encuentra en medio propicio para su germinación y desarrollo. Comienza a entrar agua al protoplasto.

3- Germinación
Etapa ya irreversible, se rompe el estado de dormancia, si bien el metabolismo es endógeno (no depende del exterior).

• Se pierde el ácido dipicolínico, junto al Calcio, se favorece la rehidratación del protoplasto y su hinchamiento.
• Las proteínas existentes, se hidrolizan por una proteasa, y los aminoácidos comienzan a ser utilizados para la síntesis de
  nuevas proteínas.
  La ARN polimerasa, comienza a sintetizar ARN, y comienza la transcripción de genes vegetativos

4- Iniciación o terminación
Aparece metabolismo exógeno, la espora toma nutrientes del exterior y los metaboliza.
Se sintetiza ADN.
La pared de la espora sirve como cebador para la formación de la pared de la célula vegetativa.
La activación puede ser provocada por condiciones de calor, el pH o la exposición a sustancias químicas y hace que la espora entre en el proceso de germinación, por lo tanto, rompe su estado de latencia (Leggett et al., 2012).
La activación es un proceso reversible que no necesariamente compromete a la espora en seguir con la germinación y el crecimiento, de tal forma que las esporas activadas conservan la mayoría de las propiedades que poseen las latentes (Foster y Johnstone 1990; Setlow 2003).
En contraste, una vez que las esporas inician la germinación, la espora ya no puede volver a su estado inactivo (Foster y Johnstone 1990; Setlow 2003).
La germinación, como ya se trató en apartados anteriores, puede iniciarse en respuesta a diversos estímulos, que varían dependiendo de la especie.
Estos incluyen, pero no están limitados a nutrientes metabolizables, tales como aminoácidos y azúcares específicos, como algunas especies iónicas, tenso activos catiónicos y quelatos (en particular Ca+2 y dpa) y algunos tratamientos físicos tales como altas presiones (Setlow, 2008).
El crecimiento se define como todos los eventos de desarrollo que tienen lugar después de la germinación, incluyendo la iniciación del metabolismo y síntesis macromolecular (hinchazón de la espora), la emergencia (donde se desprenden las capas exteriores de las esporas) y el crecimiento de la nueva célula.
Todo esto representa un retorno de la espora al crecimiento de las células vegetativas (Foster y Johnstone 1990; Setlow 2003)

Una vez que las esporas inician la germinación, la espora ya no puede volver a su estado inactivo

Control de las esporas en las Industrias
Las esporas, presentan un gran reto para la industria de los alimentos en su continua preocupación de producir alimentos inocuos.
Para tratar de eliminar las esporas se han desarrollado diferentes metodologías para su procesamiento; por ejemplo, los tratamientos térmicos, aquellos basados en factores químicos como la acidificación, o la combinación de ambos, las tecnologías emergentes como las hiperbáricas y los procesos avanzados de oxidación.
Sin embargo, no todos ellos son eficientes en la eliminación de esporas debido a las características morfológicas de éstas, que les proporcionan resistencia ante condiciones adversas y además, a que la población es heterogénea en cuanto a tiempos de germinación, que pueden ser desde días hasta períodos de tiempo muy prolongados como es el caso de las esporas super-latentes.

Métodos de inactivación de esporas en alimentos
En general podemos hablar de tres tipos: físicos, químicos y otros dentro de los cuales podemos mencionar a las tecnologías emergentes

• Con calor húmedo – Termo destrucción esporicida
• altas presiones – ( > 100.000 libras por pulgada cuadrada )
• (Sánchez-Moreno, De Ancos, Plaza, Elez-Martínez y Cano, 2009). Zhang y Mittal (2008)
• Deshidratación – químicos
• Irradiación (IR, UV, Rayos X, Rayos Gamma, ionizante con haz de electrones )
• Plasma (destrucción de ADN por irradiación UV, la volatilización de compuestos de la superficie de esporas por los fotones UV, y la erosión de la superficie de las esporas por la adsorción de especies reactivas como los radicales libres (Philip et al., 2002).

A continuación, describiremos el método más usual desarrollado en industrias:

Termo-destrucción de las esporas bacterianas
La resistencia de las esporas a la temperatura, es una de las principales causas de pérdida de la Inocuidad y/o deterioro de la calidad de los productos.
Especies como B. cereus, B. liqueniformis y B. subtilis, son muy frecuentes encontrar en la leche cruda. (Christianson 1992 ) .
En un estudio realizado experimentalmente enfrentando esporas de diferentes cepas de Bacillus spp., se determinó la eficiencia y sobrevida de las mismas a la exposición a temperaturas diferentes durante determinado tiempo en minutos, con el fin de determinar el valor de reducción decimal, en minutos, llamado en termo cinética microbiana , como el valor D .
Pero…
¿Qué es el valor D?
Es el tiempo de reducción decimal en el cual una población microbiana (en este caso esporas) se reduce al 90% (1 log) a una determinada temperatura
Ejemplo: el valor D de las esporas de Clostridium botulinum para lograr una reducción de 1 log es de 0,21 seg a 121ºC
Una vez calculado experimentalmente o por búsqueda en l bibliografía científica, se puede determinar para una concentración dada de esporas por gr o ml, cuanto tiempo y a qué temperatura se debe de mantener una matriz para lograr el total de la reducción logarítmica de una población bacteriana o de esporas.
Estudios han demostrado por ejemplo para tres tipos de Bacillus muy frecuentes en la agroindustria, B. liqueniformis, B. subtilis y B. cereus, mediante el tratamiento a diferentes temperaturas, para una concentración de 1E+05 / g de producto, su tiempo de detrucciòn decimal entre 95ºC y 135ºC , así como su porcentaje de recuperación , sembrando las muestras tratadas en caldo de enriquecimiento y calculando el porcentaje de sobre vida de aquellas esporas que pudieron sortear o al menos revertir su estado de espora ante el tratamiento esporicida.
Resultados de tolerancia a las diferentes temperaturas y valor D para cada Especie estudiada y temperatura de desafío.

En suma: Las esporas bacterianas, demuestran son una de las formas biológicas de resistencia que pueden hacer fracasar
controles industriales de producción, cualquiera sea, alimentario o farmacéutico, si no se tienen en cuenta todas aquella variables por las cuales los hacen ser formas biológicas que pueden estar en forma latente, por décadas o milenios, como lo ha demostrado el aislamiento y estudios de esporas extraídas de momias en Egipto, volviendo de su estado de latencia , dormancia, a constituirse en nuevas formas vegetativas de vida microbiana.
Esto demuestra la capacidad de poder resistir casi cualquier condición atmosférica o nutricional, por mucho tiempo, manteniendo intacto su potencial genético y estructural para una nueva etapa biológicamente activa.

REFERENCIAS
Métodos para la inactivación de esporas en alimentos L. C.
Huesca-Espitia1, J.L. Sánchez-Salas2 y E. R. Bandala1 1Departamento de Ingeniería Química, Alimentos y Ambiental, Universidad de las Américas Puebla. Ex hacienda Sta. Catarina Mártir S/N, San Andrés Cholula, Puebla. C.P.72810. México. 2Departamento de Ciencias Químico-Biológicas, Universidad de las Américas Puebla. Ex hacienda Sta. Catarina Mártir S/N, San Andrés Cholula, Puebla. C.P.72810. México. Bacillus cereus un patógeno importante en el control microbiológico de los alimentos -Rev. Fac. Nac. Salud Pública 34(2): 230-242. DOI: 10.17533/ udea.rfnsp.v34n2a12 Bacterial spore levels in bulk tank raw milk are influenced by environmental and cow hygiene factors J. Dairy Sci. 102:9689–9701 https://doi.org/10.3168/jds.2019- 16304 © American Dairy Science Association®, 2019 Brooks, G., Butel, J. y Morse S., http://depa.pquim.unam.mx/amyd/archivero/2g.Endosporas_6857.pdf http://www.terragene.com.ar/espaniol/pdf/de_bacterias_a_esporas.pdf http://www.bvsops.org.uy/pdf/cereus.pdf http://www.analizacalidad.com/cereus.pdf http://fai.unne.edu.ar/biologia/bacterias/micro7.htm HEAT RESISTANCE OF Bacillus spp. SPORES ISOLATED FROM COW’S MILK AND FARM ENVIRONMENT B. JAN·TOVÁ, J. LUKÁ·OVÁ Department of Hygiene and Technology of Milk, Faculty of Veterinary Hygiene and Ecology, University of Veterinary and Pharmaceutical Sciences, Brno, Czech Republic Received November 21, 2000 Accepted May 28, 2001 Evaluation of different methods to detect microbial hygiene indicators relevant in the dairy industry C. J. Hervert, A. S. Alles, N. H. Martin, K. J. Boor, and M. Wiedmann1 Milk Quality Improvement Program, Department of Food Science, Cornell University, Ithaca, NY 14853 8 August 2012 /Revised: 14 November 2012 / Accepted: 27 November 2012 / Published online: 15 January 2013 # INRA and SpringeThermal inactivation of Bacillus cereus spores in infant formula under shear conditions Marina Stoeckel & Anja Caroline Westermann & Zeynep Atamer & Jörg Hinrichs Received: r-Verlag France 2013 Microbiology of Ultrahigh Temperature Milk 1 DENNIS C. WESTHOFF Department of Dairy Science University of Maryland College Park 20742 Bacterial Spores in Food: Survival, Emergence, and Outgrowth Department, University of Groningen, 9700 AB Groningen, The Netherlands 5Wageningen UR Food & Biobased Research, 6700 AA Wageningen, The Netherlands Annu. Rev. Food Sci. Technol. 2016. 7:457–82 Bacillus cereus an important pathogen the microbiological control of food Jennifer Sánchez1 ; Margarita Correa2 ; Laura M. Castañeda-Sandoval Rev. Fac. Nac. Salud Pública 34(2): 230- 242 Heat sensitivity of Clostridium perfringens L.M. Wijnands A. van der Meij-Florijn E.H.M. Delfgou-van Asch F.M. van Leusden Contact: L.M. Wijnands Laboratory for Zoonoses and Environmental Microbiology lucas.wijnands@RIVM.nl Heat Activation and Inactivation of Bacterial Spores: Is There an Overlap? Juan Wen, a Jan P. P. M. Smelt, a Norbert O. E. Vischer, a Arend L. de Vos, a Peter Setlow, b Stanley Brula aMolecular Biology and Microbial Food Safety, Swammerdam Institute for Life Sciences, University of Amsterdam, Amsterdam, The Netherlands bDepartment of Molecular Biology and Biophysics, UConn Health, Connecticut, USA Review Origin of bacterial spores contaminating foods Frédéric Carlin a,b, a INRA, UMR408, Sécurité et Qualité des Produits
d’Origine Végétale, F-84000 Avignon, France bUniversité
d’Avignon et des Pays de Vaucluse, UMR408, Sécurité et Qualité des Produits d’Origine Végétale, F-84000 Avignon, France
Annual. Rev. Food Sci. Technol. 2016. 7:457–82 The Annual Review of Food Science and Technology is online at food.annualreviews.org